关节软骨是人体运动系统的重要组成部分,其主要作用是减少关节间的摩擦、吸收冲击和提供关节稳定性[1]。肩关节作为悬挂关节,其允许上肢进行广泛的运动,包括举高、旋转和外展等[2]。膝关节作为主要的负重关节,不仅要支撑人体的重量,还要在行走、跑跳等活动中吸收和分散冲击[3]。因此,膝关节相对于肩关节具备更高的力学性能,其关节软骨具有更好的耐磨性和能量吸收能力。

软骨的损伤和退化过程通常伴随着生物力学性能的改变,是导致关节疼痛、肿胀、活动受限甚至残疾的主要原因[4]。既往的研究主要关注某一部位(如肩、膝、髋等)关节软骨的生物力学特性,揭示了关节软骨生物力学性能的特定方面[5]。然而,目前尚缺乏对负重关节(如膝关节)与非负重关节(如肩关节)软骨组织结构之间差异引起的生物力学特性深入研究。因此,需要探究两者在组织结构上的差异,并进一步理解这些差异对生物力学特性的影响。

本研究采用生物力学实验与组织形态学观察等实验方法,探索肩关节和膝关节软骨的生物力学特性和组织结构之间的相关性。通过应力-松弛实验评估软骨在初始负荷下的力学响应和随时间的松弛行为,通过疲劳实验模拟软骨在日常活动中反复承受负荷的情况[6-7];组织形态学观察则提供了对软骨微观结构的深入了解[8];旨在揭示两种关节软骨在结构和功能上的差异。

1 资料与方法

1.1 关节软骨的选取

本研究选取6例人体尸体标本来源的肩关节肱骨头及膝关节股骨髁远端软骨组织作为实验样本。供体年龄4872岁,男性4例,女性2例,死亡原因均为非关节疾病。从每例尸体的肱骨头和股骨髁各取6个软骨片(共计6例×2部位×6片=72个样本),获得70个软骨片(肩关节35片,膝关节35片,2片因取材损伤被剔除)。所有标本经严格肉眼观察结合印度墨水染色法评估软骨完整性,以排除骨关节炎、创伤性损伤或肿瘤等病理改变,确保软骨表面完整且无裂纹及纤维化[9]。为确保样本结构完整性,切除的软骨标本被迅速转移到-20 ℃的低温冰箱中进行冷冻保存[10]。在实验开始前,样本从低温冰箱中取出,并在室温下缓慢复温至25 ℃,这一过程持续约2 h,以确保样本温度的均匀回升[11]。本研究已获得同济大学附属同济医院伦理委员会的批准(伦理批准编号: SBKT-2024-187)。

1.2 组织形态学观察

采用苏木精-伊红(H-E)染色法观察关节软骨的微观结构,了解软骨细胞的分布、形态及其基质成分[12]。通过甲苯胺蓝染色(百生跃生物科技有限公司,中国),观察软骨中的基质分布、细胞外基质的状态以及软骨的组织结构[13]。番红固绿染色区分胶原纤维与蛋白多糖[14]。软骨标本经4%多聚甲醛固定24 h后,采用骨组织脱钙液进行脱钙处理(4 ℃)。随后依次进行梯度乙醇脱水、二甲苯透明、石蜡浸渍及包埋,制备5 μm厚度连续切片。切片经二甲苯脱蜡及梯度乙醇水化后,分别进行上述3种染色,最后经中性树胶封片。使用Nikon Eclipse E100光学显微镜(尼康公司,日本)进行形态学观察染色结果。

1.3 生物力学实验

采用Mach-1 V500css生物力学测试系统(Biomomentum公司,加拿大),配备直径1 mm平头圆柱压头及高精度力传感器(±0.1 N)[15]。静态压痕测试以0.1 mm/s速率垂直加载至压痕深度0.1 mm,维持30 s并记录应力-时间曲线[16]。动态疲劳测试通过施加1 Hz正弦波循环载荷(峰值应变0.1 mm)模拟生理负荷,持续60次循环后重复静态测试,见图1A、1B。每一组力学加载实验之间设有5 min的松弛期,以确保样本恢复至平衡状态[15]。为确保测试的准确性,每次压痕步骤结束后,使用放大镜检查压痕区域,以确保压头未穿透软骨表面或造成任何裂纹[17]。这一检查步骤对于排除潜在损伤的样本至关重要,因为受损样本可能无法提供准确的生物力学数据。基于Hayes方程修正模型计算弹性模量[18]。

图1 生物力学加载器及加载示意图
Fig.1 Biomechanical loader and loading schematic diagram

A: Mach-1型V500css生物力学加载器;B: 实验装置示意图;C: PBS溶液中的关节软骨标本

软骨厚度通过细针穿刺法(阈值应力7 N)结合应力-应变曲线识别软骨表面接触点与软骨下骨接触点计算获得[19]。为了避免温度对软骨的影响,实验室内的温度严格控制在25 ℃。每份软骨盘样本均使用专用胶水固定在载物台表面,并完全浸没于磷酸盐缓冲溶液(PBS)中[20],见图1C。

1.4 统计学处理

采用OriginPro 2024统计软件进行统计学分析,分析肩关节与膝关节软骨在疲劳前后弹性模量(E)、应力最大值(peak force)及应力平衡值(equilibrium force)的变化规律。对各组数据进行正态性检验,符合正态分布的数据统计描述采用均值±标准差组内比较采用配对样本t检验,组间比较采用两独立样本t检验。非正态分布的数据统计描述采用中位数和四分位数[M(P25,P75)]表示,组内比较采用Wilcoxon符号秩检验,组间比较采用Mann Whitney U检验,统计量为Z值。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结 果

2.1 组织结构形态学观察

H-E染色结果显示,肩关节软骨与膝关节软骨在组织分层及细胞形态与密度方面呈现差异性。肩关节软骨分层不明显,其浅层至深层基质染色均一性较高,呈淡粉红色。软骨细胞密度较低,分布稀疏,未见细胞巢(cell nest)结构。相比之下,膝关节软骨分层明显,具有层区特性。浅层细胞扁平并平行排列于关节表面,中层细胞呈球形,基质染色逐渐加深,深层染色最深,与钙化层分界明确,可见潮线结构,见图2。

图2 关节软骨组织不同层次的H-E、甲苯胺蓝、番红固绿染色微观结构观察
Fig.2 Microscopic structural observations of hematoxylin and eosin(H-E), toluidine blue, and safranin O-fast green-stained different layers of articular cartilage tissue

红色箭头: 软骨细胞呈扁平状,胶原纤维平行排列于关节表面;黄色箭头: 软骨细胞呈球形,胶原纤维呈弧形排列,形成“拱形结构”;绿色箭头: 软骨细胞呈梭形,胶原纤维垂直排列于关节表面;黑色箭头: 软骨细胞成群分布呈“细胞巢”结构

甲苯胺蓝染色结果显示,在肩关节软骨中,染色均一性较高的特征提示蛋白多糖在整个基质中呈弥散性均匀分布,其与胶原纤维形成的网络结构结合相对均质。浅层与深层染色强度差异不明显,反映肩关节软骨各层胶原纤维较小,未形成明显的层间蛋白多糖浓度梯度。膝关节软骨则表现出典型的染色梯度特征,浅层浅蓝色区域对应平行排列的致密胶原纤维层,中层紫蓝色过渡区显示,随着胶原纤维走向逐渐转为斜向排列,深层及钙化层交界区染色最深,表明该区域聚集了高浓度的蛋白多糖与胶原纤维,见图2。

番红-固绿染色进一步区分胶原纤维与蛋白多糖的分布。肩关节软骨表层纤维平行于关节面,中深层纤维交织成网状。固绿染色显示胶原纤维分布松散,染色强度无明显分层特征,番红染色区域集中于浅层及中层。膝关节软骨胶原纤维呈现分层排列,浅层纤维致密并平行于软骨表面,中层纤维呈拱形,深层纤维呈垂直。固绿染色显示深层纤维密度显著增加,番红染色强度自中层向深层逐渐增强,染色特征与分层结构高度匹配,见图2。

2.2 生物力学实验结果

2.2.1 疲劳前-后应力最大值变化的幅度 应力最大值是关节软骨在加载至0.1 mm应变位点时承受的峰值应力。肩关节在疲劳前的应力最大值为(2.428±0.759) N,疲劳后降至(2.081±0.624) N,降幅为14.29%,差异有统计学意义(P<0.001)。而膝关节在疲劳前的应力最大值为(1.853±0.871) N,疲劳后降低至(1.540±0.685) N,降幅为16.89%,差异有统计学意义(P<0.001)。膝关节软骨的应力最大值降幅(最大应力减少量)高于肩关节软骨(16.89% vs 14.29%),见表1、图3。

表1 肩膝关节软骨疲劳前-后的生物力学特征
Tab.1 Biomechanical characteristics of shoulder and knee articular cartilage pre- and post-fatigue

关节应力最大值/N应力平衡值/N弹性模量/Pa疲劳前疲劳后P疲劳前疲劳后P疲劳前疲劳后P肩2.428±0.7592.081±0.624<0.0010.923±0.2470.870±0.228<0.00114.469(7.065,19.380)15.883(7.395,22.994)<0.001膝1.853±0.8711.540±0.685<0.0010.646±0.3310.596±0.292<0.00111.629±5.24913.363±6.350<0.001P0.004<0.001<0.001<0.0010.0860.117

图3 肩膝关节软骨疲劳前-后的生物力学特征
Fig.3 Biomechanical characteristics of the articular cartilage of the shoulder and knee joint pre- and post-fatigue

A: 肩关节软骨疲劳前后应力最大值;B: 肩关节软骨疲劳前后应力平衡值;C: 肩关节软骨疲劳前后弹性量;D: 膝关节软骨疲劳前后应力最大值;E: 膝关节软骨疲劳前后应力平衡值;F: 膝关节软骨疲劳前后弹性模量;n=35;***P<0.001

2.2.2 疲劳前-后应力平衡值变化的幅度 应力平衡值是软骨在30 s静态压痕后达到力学平衡状态时所维持的残余应力,能够有效反映软骨组织在负荷条件下的结构稳定性和功能恢复能力。肩关节在疲劳前的应力平均值为(0.923±0.247) N,疲劳后稍微下降至(0.870±0.228) N,降幅为5.74%,差异有统计学意义(P<0.001),见图3B。而膝关节在疲劳前的应力平均值为(0.646±0.331) N,疲劳后也有所下降,降至(0.596±0.292) N,降幅为7.74%,差异有统计学意义(P<0.001),见图3E。膝关节软骨的下降幅度高于肩关节软骨(7.74% vs 5.74%)。虽然两个关节在疲劳后的应力平均值均有所下降,但肩关节的变化幅度较小,膝关节的下降幅度相对较大。

2.2.3 疲劳前-后弹性模量的变化幅度 疲劳前,肩关节软骨疲劳前的弹性模量为14.469 Pa,疲劳后则上升至15.883 Pa,增幅为9.77%(P<0.001),见图3C。膝关节软骨疲劳前弹性模量为(11.629±5.249) Pa,而疲劳后上升至(13.363±6.350) Pa,增幅为14.91%(P<0.001),见图3F。膝关节软骨的弹性模量增幅高于肩关节软骨(14.91% vs 9.77%)。在线性弹性范围内,肩关节弹性模量提升幅度较小,适度的疲劳负荷增加软骨组织的弹性模量。

疲劳前,肩关节软骨与膝关节软骨的弹性模量差异无统计学意义[中位数: 肩关节14.469(10.637,16.592) Pa,膝关节11.459(8.543,15.001) Pa;P=0.086]。疲劳后,两者的弹性模量差异仍无统计学意义[肩关节(15.451±4.517) Pa,膝关节(13.363±6.350) Pa;P=0.117]。福尔马林固定处理可能会影响软骨的结构和性质,导致实验中观察到的肩关节与膝关节软骨的弹性模量在同一条件(初始或疲劳后)下差异无统计学意义。

3 讨 论

本研究比较了肩与膝关节软骨在组织结构与力学特性上的差异,探索了二者在功能适应性上的机制。先前的研究发现,关节软骨中胶原纤维的排列差异是导致肩关节与膝关节软骨之间生物学差异的主要原因[21]。在膝关节软骨中,深层胶原纤维的垂直排列在应对高应变速率时发挥着至关重要的作用[22]。本研究结果显示,膝关节软骨表现出明显的分层异质性,其四层结构(浅层、中层、深层、钙化层)的界面分化较肩关节更为明显。这种分层特征可能与膝关节长期承受多轴力学载荷的生物力学需求密切相关。先前研究显示,高负荷区蛋白多糖含量高,胶原纤维平行排列,刚度和抗压能力强;非负重区胶原密度高,纤维排列随机,黏性较强[23]。由此可见,膝关节软骨的胶原纤维网状结构和蛋白多糖相互作用,形成了高密度的细胞外基质,赋予软骨的抗压性能和能量耗散能力。对膝关节软骨的分层结构,开发具有仿生层次化设计的人工软骨或移植软骨时,需精准模拟其浅层(高密度胶原抗剪切)、中层(蛋白多糖介导的粘弹性缓冲)和深层(垂直胶原抗压)的梯度特性。未来通过材料学手段(如纳米复合水凝胶、3D打印梯度支架或生物活性涂层)实现力学性能的逐层匹配,从而在高负荷区域增强耐磨性、应力缓冲和骨整合效果,最终提升移植体的长期稳定性和临床适用性。

本研究测得的肩关节肱骨头软骨厚度与Carlson等[24]的结果一致,股骨髁软骨厚度与Guo等[25]的测量结果相符。本研究结果显示,肩关节软骨厚度明显小于膝关节[中位数1.390(1.202,1.588) mm vs 1.796(1.502,2.060) mm,P<0.001]。这一差异可能与两类关节的力学需求密切相关,肩关节通过较薄的软骨层保持运动的灵活性,而膝关节则通过更厚的软骨结构来适应其承重功能。

肩关节和膝关节软骨的应力最大值、应力平衡值与弹性模量在疲劳前后存在显著差异。先前研究发现[26],高应力区关节软骨弹性模量高、抗变形能力强,能承受较大载荷,结构稳定,可有效分散应力、减少裂纹产生与扩展,提高整体稳定性并均匀分布载荷,避免局部应力集中。但本实验中,肩关节软骨疲劳前后的应力最大值、平衡值和弹性模量均高于膝关节软骨,可能因福尔马林改变了软骨基质的力学和微观结构状态,导致实验结果与上述发现不一致。适度的机械加载能够刺激软骨细胞的代谢,促进软骨组织的维持与修复,而过度或不足的机械负荷则可能导致软骨组织的损伤和退化[27-28]。本研究发现,在弹性范围内,应力负荷不仅能提升软骨的弹性模量,还能增强其抗疲劳性能。在适度机械应力下,膝关节软骨的弹性模量和抗疲劳性能显著增强,且疲劳后的变化更为明显,反映出膝关节在负荷适应性方面的优势。未来的研究可以深入探讨膝关节软骨在疲劳载荷下的生物化学机制,探索如何利用这些特性为软骨疾病的早期诊断、个性化治疗方案以及人工软骨的设计提供新的思路和策略。

本研究揭示了膝关节软骨在不同机械应力下的适应特性,为软骨疾病(如膝关节骨关节炎)早期诊断和个性化治疗提供了理论基础;结合这些特性进行仿生软骨的设计与优化,为软骨修复提供更加精准的材料和治疗方法,从而改善临床治疗效果。

本研究具有一定的局限性。首先,样本量较小,可能影响结果的统计效力及代表性。其次,实验样本来源于福尔马林固定的尸体软骨,而福尔马林固定可能改变软骨基质的力学性质和微观结构,从而对实验结果产生潜在影响。此外,研究中关于微观结构形态学的观察仅为定性描述,缺乏定量分析,可能限制结果的客观性和可比性。未来研究可通过扩大样本量、采用新鲜软骨组织以及结合定量形态学分析方法进一步验证本研究结论。

综上所述,膝关节软骨通过高蛋白多糖含量、致密的胶原网络以及分层结构,能够有效适应高应力负荷下的抗压与缓冲需求。相比之下,肩关节软骨则通过相对松散的基质、高弹性的表层纤维以及分散的应力分布,满足多方向运动所需的灵活性。

利益冲突声明 所有作者声明不存在利益冲突。

作者贡献说明 艾克拜尔·艾斯卡尔: 构思与设计研究,数据整理、分析,论文初稿的撰写,及论文内容的修改与完善;金晨: 实验设计与操作任务;饶志涛: 研究设计,数据解释,论文审阅与修改;程黎明: 把控研究方向与整体设计,提供重要学术建议,对论文全面审阅与修改,并批准论文最终版本。

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Biomechanics study on the joint cartilage structural differences between shoulder and knee

AIKEBAIER·Aisikaer1,2,3, JIN Chen4, RAO Zhitao1,2, CHENG Liming1,2

(1. School of Medicine, Tongji University, Shanghai 200092, China; 2. Department of Orthopaedics, Tongji Hospital, School of Medicine, Tongji University, Shanghai 200065, China; 3. Department of Orthopaedics, the Second People’s Hospital of Kashgar Prefecture, Kashgar 844099, Xinjiang Uygur Autonomous Region, China; 4. Department of Orthopaedics, Tongren Hospital, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine, Shanghai 200050, China)

【Abstract】 Objective To explore the biomechanical characteristics related to structural differences in joint cartilage between shoulder and knee. Methods Six joint cartilage samples from human cadavers(shoulder and knee) were selected. The arrangement of chondrocytes, cartilage thickness, distribution of proteoglycans and collagen fibers were observed with histological staining methods such as hematoxylin and eosin(H-E), toluidine blue, and safranin O-fast green-staining. The biomechanical parameters(stress-strain relationship, elastic modulus, peak force, equilibrium force, and maximum stress reduction) were measured via static indentation and dynamic fatigue testing. Results Significant differences in cell morphology, matrix composition, and chondrocyte arrangement were observed between shoulder and knee cartilage. Knee cartilage was thicker than shoulder cartilage, with distinct stratification, higher cell density, and more pronounced heterogeneous staining. Knee cartilage demonstrated higher proteoglycan content, and exhibited a denser collagen fiber network. In contrast, shoulder cartilage was thinner, lacked distinct stratification, exhibited sparse cell distribution, weaker staining intensity, lower proteoglycan content, and evenly distributed but low-density collagen fibers. Pre-fatigue, shoulder cartilage showed higher peak force [(2.428±0.759) N vs (1.853±0.871) N, P=0.004] and equilibrium force [(0.923±0.247) N vs (0.646±0.330) N, P<0.001] when compared to knee cartilage. No significant differences was found in elastic modulus [median 14.469(10.637,16.592) Pa vs 11.459(8.543,15.001) Pa, P=0.086]. Post-fatigue, the shoulder cartilage retained higher peak force [(2.081±0.624) N vs (1.540±0.685) N, P<0.001] and equilibrium force [(0.870±0.223) N vs (0.596±0.292) N, P<0.001]. There was no significant differences in elastic modulus between the shoulder and knee cartilage [(15.451±4.517) Pa vs (13.363±6.350) Pa, P=0.117]. Conclusion Knee cartilage exhibits higher cell density and matrix complexity, shoulder cartilage demonstrates superior load-bearing capacity with higher stress values. Within the elastic range, the elevation of elastic modulus in shoulder cartilage is lower than knee, and fatigue loading elevates the elastic modulus of both tissues. These differences may be closely related to the distinct functional and loading requirements of the two types of joints.

【Key words】 shoulder cartilage; knee cartilage; biomechanics; fatigue response

收稿日期：2025-05-25

录用日期：2025-08-25

作者简介：艾克拜尔·艾斯卡尔(1997—),男,硕士研究生,E-mail: 2231178@tongji.edu.cn

通信作者：程黎明,E-mail: limingcheng@tongji.edu.cn

DOI：10.12289/j.issn.2097-4345.25223

【中图分类号】 R684.3

【文献标志码】 A

【文章编号】 2097-4345(2025)06-0904-07